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Rajout de photos de cactées globulaires diverses.

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Un article sur les relations entre Rhipsalis teres et les fourmis

8 octobre 2010 5 08 /10 /octobre /2010 09:35

Suite de l'article précédent : L’ETRANGE BIOLOGIE DE BLOSSFELDIA LILIPUTANA

 

La taxonomie du genre Blossfeldia : une enquête pleine de rebondissements

 

Blossfeldia pedicellata (B. liliputana) septembre 10 6Comme nous allons le voir, la taxonomie de Blossfeldia (photo ci-contre) a été le sujet de nombreuses discussions. La plante constitue un cas d’école, à la fois pour illustrer les problèmes de taxonomie des cactées, mais aussi comme exemple des avancées considérables qu’ont permis les données génétiques en matière de classification.

 

La famille des cactées était divisée en 3 sous-familles : Pereskioideae, Opuntioideae et Cactoideae (une 4ème sous-famille nommée Maihuenioideae a été proposée en 2002 par Wallace et Anderson pour les Maihuenia).

La sous-famille Cactoideae, qui contient plus de 80% des espèces de cactées, est la plus vaste des 4 sous-familles. Elle contient toutes les cactées globulaires, colonnaires et les épiphytes, et est actuellement divisée en 7 tribus (New cactus Lexicon, 2006).

Durant les 50 années qui ont suivi sa découverte, le genre Blossfeldia n’a pas été questionné taxonomiquement, malgré la présence de caractères morphologiques hautement dérivés. Assez étonnamment, en 1986 la plante avait même été inclue dans le genre Parodia (Hunt et Taylor), et on la retrouve nommée Parodia liliputana par Taylor en 1987. Puis, elle fut finalement placée dans un genre spécifique quelques années plus tard (Hunt, 1992).

Dans toutes les études le genre Blossfeldia a été considéré comme proche de Parodia et Frailea, et placé dans la tribu des Notocacteae au sein de la sous-famille des Cactoideae (Barthlott et Hunt, 1993). Ce rapprochement avec les Parodia provient de la similarité des graines, en particulier avec Parodia microsperma, et le rapprochement avec Frailea provient principalement de similarités morphologiques entre les deux genres.

 

Sous-familles cactées 1

Schéma : cladogramme des sous-familles de cactées, de la tribu des Notocacteae, et position des Blossfeldia.

 

L’énigme de Nyffeler

 

Subitement, au début des années 2000, tout a changé et la taxonomie du genre Blossfeldia a volé en éclats. Reto Nyffeler a publié en 2002 une analyse phylogénétique d’un large échantillon de plantes issues des 4 sous-familles de cactées, destinée à définir les clades monophylétiques, à vérifier la validité des sous-familles et, au besoin, à les redéfinir.

 

Comme souvent avec les plantes, l’étude de Nyffeler est basée sur les comparaisons de séquences génétiques chloroplastiques. Rappelons que les chloroplastes sont des organites  cellulaires de transmission maternelle exclusive, leurs génomes ne subissent donc pas de recombinaison au moment de la méiose, ce qui les rends très utiles pour des analyses phylogénétiques.

Pour cette étude phylogénétique, une région du génome chloroplastique de 72 taxons de cactées a été utilisée : une séquence constituée du gène matK et de 2 introns trnK qui le flanquent, soit environ 3650 paires de bases.

Pour résoudre les ambigüités des relations entre taxons issue de cette première analyse des séquences matK/ trnK, une seconde région constituée de l’intron trnL et de la séquence inter-génique trnL-trnF a été séquencée et utilisée pour analyser 41 taxons de la sous-famille des cactoideae.

Des séquences de ces mêmes régions génétiques pour des taxons de la famille des Portulacées, une famille proche des Cactées, ont été utilisées comme groupe comparateur.

 

Au delà d’une révision de la classification des cactées, le résultat le plus surprenant de l’étude concerne le placement des Blossfeldia. D’abord, l’analyse phylogénétique réfute complètement le rapprochement qui avait été fait entre Blossfeldia, Parodia et Frailea, les genres sont très éloignés génétiquement les uns des autres. D’ailleurs, la tribu Notocacteae est totalement polyphylétique, regroupant des plantes disparates.

Mais surtout, alors que toutes les classifications précédentes situaient le genre Blossfeldia au sein des Cactoideae, les cladogrammes que Nyffeler construit expulsent les Blossfeldia de la sous-famille Cactoideae. Le genre Blossfeldia constitue un groupe parallèle aux Cactoideae dont il serait l’unique représentant.

Nyffeler pense alors à une erreur : l’échantillon d’ADN de Blossfeldia qu’il a utilisé a peut-être été contaminé avec l’ADN d’une autre plante. Il répète donc l’expérience avec des échantillons issus d’autres exemplaires de Blossfeldia : les cladogrammes obtenus restent les mêmes, aucune Blossfeldia n’est dans le groupe Cactoideae.

 

Etonné par ce résultat, Nyffeler multiplie les analyses mathématiques et explore tous les arbres phylogénétiques possibles, mais sans obtenir de résultat plus satisfaisant que celui qui exclut les Blossfeldia des Cactoideae. Il admet dans son article que ce résultat est inattendu - principalement si on se base sur les données morphologiques des plantes - et que d’autres études sont nécessaires.

 

Sous-familles cactées 2

Schéma : cladogramme simplifié des sous-familles de cactées, et position des Blossfeldia sur l’arbre phylogénétique d’après l’analyse de Nyffeler.

 

Calymmanthium contre Blossfeldia

 

Gorelick, qui avait initialement spéculé sur les résultats de Nyffeler, change d’avis et publie en 2004 un article dans lequel il conteste l’expulsion de Blossfeldia de la sous-famille Cactoideae. Il suspecte Nyffeler d’avoir utilisé dans ses travaux un plant de Blossfeldia greffé, et d’avoir conduit les analyses génétiques sur les cellules… du porte-greffe !

Calymmanthium substerileLe placement de Blossfeldia dans la seule lignée sœur des Cactoideae est contraire à d’autres classifications qui décrivaient Calymmanthium substerile comme étant potentiellement le seul membre d’une lignée de cactées qui représente la forme ancestrale de la sous-famille ; ceci du fait que la position phylogénétique de Calymmanthium serait à la base de l’arbre phylogénétique des Cactoideae. En 2001 Anderson place même Calymmanthium substerile, unique représentante d’un genre monospécifique, comme seul membre d’une tribu spécifique, celle des Calymmantheae.

Calymmanthium substerile (photo à gauche, source : wikipedia) est considéré comme une cactée colonnaire mais se présente comme une plante originale, de port arborescent et ressemblant vaguement à un Hylocereus. D’après Wallace et Gibson (2002), la plante présente un ensemble de caractères morphologiques et anatomiques qui sont inhabituels chez les cactées colonnaires sud-américains, et dont certains pourraient représenter une plésiomorphie (comme par exemple la fleur solitaire qui apparaît par éclatement de l’extrémité d’un rameau secondaire). De plus des séquences génétiques chloroplastiques ne montrent pas de relations évolutives proches de Calymmanthium avec les autres cactées colonnaires sud-américaines.

En conséquence, quand Nyffeler montre que la première séparation entre taxons chez les Cactoideae est entre Blossfeldia et tous les autres cactus et, d’autre part, que Calymmanthium est génétiquement proche des Copiapoa d’après les résultats de ses analyses, il est immédiatement  dénigré.

 

Blossfeldia liliputana et Calymmanthium substerile, toutes deux seules représentantes de leurs genres, se disputent donc la place du descendant unique du taxon ancestral qui a divergé précocement du groupe des Cactoideae.

 

La perte de l’intron de rpoC1 prouve la monophylie des Cactoideae

 

Avant de continuer, et voir comment l’énigme de Nyffeler a été résolue, il faut expliquer comment la monophylie des Cactoideae a été établie définitivement.

La sous-famille Cactoideae, avec environ 1250 espèces, a été traditionnellement définie par la morphologie florale et végétative de ses plantes, soit avec un argumentaire assez douteux quand on connaît, d’une part, les aléas de la classification des cactées et, d’autre part, l’énorme variété des plantes incluses dans cette sous-famille. Il n’existait de ce fait aucun argumentaire solide et aucun caractère synapomorphique strict qui supportait la monophylie du groupe des Cactoideae.

 

En 1996, Wallace et Cota ont publié une analyse qui explore la phylogénie des sous-familles de cactées sur la base de la présence ou non de l’intron rpoC1.

 

Exons et introns.

Chez les organismes eucaryotes (dont les cellules possèdent un noyau, à la différence des bactéries), beaucoup de gènes sont segmentés en parties codantes et non codantes :

-  Les segments d’ADN qui contiennent une séquence génétique codant pour une protéine sont appelés exons.

-  Les segments d’ADN qui contiennent une séquence génétique qui ne code rien sont appelés introns.

Avant la synthèse des protéines, les introns sont éliminés (par un mécanisme appelé épissage) et les exons sont recollés bouts à bouts (pour ne pas digresser, il s’agit d’une explication très simplifiée).

 

Le gène rpoC1

Il s’agit d’un gène chloroplastique responsable de la synthèse de la sous-unité b’ d’une ARN polymérase (enzyme synthétisant des ARN).

Ce gène à été extensivement utilisé dans les travaux visant à vérifier les phylogénies de gros clades végétaux. Chez quasiment toutes les plantes, le gène rpoC1 possède un intron central d’environ 740 paires de bases qui est flanqué de 2 exons. Il a cependant été montré que certaines graminées (des angiospermes monocotylédones) ne possèdent pas d’intron dans leur gène rpoC1.

 

Les recherches de Wallace et Cota

Dans cette étude, les gènes rpoC1 de 31 taxons de cactées ont été isolés, dont ceux de 21 taxons de la sous-famille Cactoideae. A partir de la longueur des gènes rpoC1, la présence ou non de l’intron a été déterminée, puis confirmée par des techniques d’hybridation moléculaire et de séquençage d’ADN.

 

Comme pour toutes les dicotylédones chez lesquelles il a été recherché, les résultats montrent que les sous-familles Pereskioideae, Opuntioideae et Maihuenioideae possèdent un gène rpoC1 de longueur normale. Par contre, tous les gènes rpoC1 des 21 taxons de la sous-famille Cactoideae sont plus courts d’environ 740 paires de bases : l’intron est partout manquant. Wallace et Cota ont montré que les plantes du groupe Cactoideae sont les seules dicotylédones connues qui ont perdu cet intron.

 

Gènes rpoC1

Schéma du gène rpoC1 : Chez toutes les cactées des sous-familles Pereskioideae, Opuntioideae et Maihuenioideae le gène rpoC1 contient un intron central constitué d’environ 740 paires de base (en haut). Les espèces de la sous famille Cactoideae, qui ne possèdent pas cet intron, ont donc un gène rpoC1 plus court d’environ 740 paires de bases (en bas).

 

La perte d’un intron constitue un événement évolutionnaire relativement rare. La détection d’un tel réarrangement génétique dans les génomes d’organismes proches permet d’affirmer avec certitude la parenté phylogénétique de ces organismes entre eux. C'est-à-dire que ce caractère constitue une synapomorphie. La monophylie de la sous-famille Cactoideae peut ainsi être confirmée : toutes les plantes de ce groupe doivent descendre d’un ancêtre commun qui a perdu cet intron. De plus, cette caractéristique moléculaire place le groupe Cactoideae dans la position la plus dérivée (ou apomorphique) par rapport à l’ensemble des cactées.

 

Dans le large échantillon d’espèces utilisées pour rechercher la présence ou non de l’intron rpoC1, le genre Calymmanthium a été utilisé : la plante ne possède pas cet intron. Par contre, et hélas, Wallace et Cota n’ont pas utilisé d’échantillon de Blossfeldia dans leur analyse.

 

Comment Butterworth résout l’énigme de Nyffeler

 

Charles Butterworth, du Desert Botanical Garden de Phénix, en Arizona, se saisi du problème du placement de Blossfeldia et a l’idée géniale d’utiliser l’intron rpoC1 pour investiguer la position taxonomique de la plante. Le résultat de son étude est publié en 2006 sous le titre « Resolving “Nyffeler’s puzzle” – The intriguing taxonomic position of Blossfeldia » (Résolution de l’énigme de Nyffeler – l’intrigante position taxonomique de Blossfeldia)4.

 

En effet, puisque tous les Cactoideae ont perdu l’intron rpoC1 et que ce trait est une synapomorphie du groupe, la recherche de cet intron chez Blossfeldia peut être riche d’enseignement.

 

Deux résultats sont possibles, chacun avec des implications très différentes :

 

-     Soit l’intron rpoC1 est présent chez Blossfeldia : alors le résultat de Nyffeler est totalement validé.

-     Soit l’intron rpoC1 est absent chez Blossfeldia : dans ce cas on peut difficilement tirer une conclusion. Soit le genre Blossfeldia est bien dans la sous-famille des Cactoideae, soit il est dans une sous-famille originale qui a également perdu l'intron rpoC1.

 

Butterworth conduit son expérience de séquençage du gène rpoC1, en prenant bien soin d’utiliser une plante non greffée pour éviter une contamination, et le résultat tombe : l’intron rpoC1 est présent chez Blossfeldia !

 

Blossfeldia ne présente pas la synapomorphie qui unie les Cactoideae : la plante est donc issue d’une lignée ancestrale qui a divergé avant que l’ancêtre des Cactoideae ne perde son intron rpoC1. Ce résultat résout l’énigme de Nyffeler et arbitre les oppositions entre chercheurs : d’après son génome chloroplastique le genre Blossfedia n’est pas une Cactoideae, mais il se place dans une sous-famille de cactées originale dont il est l’unique représentant. Par contre, le fait que Calymmanthium ait perdu l’intron rpoC1 le situe d’emblée dans le groupe Cactoideae, et la plante ne peut pas disputer à Blossfeldia la place de descendant d’une lignée plus précoce qui se serait détachée avant la formation de la sous-famille Cactoideae.

 

Sans attendre la confirmation de Butterworth, en 2004 Crozier avait déjà reclassifié Blossfeldia liliputana dans une sous-famille et une tribu spécifiques qu’il appela Blossfeldieae.

 

Les analyses d’Edwards et beaucoup d’hypothèses

 

En 2004, Griffith a postulé que les petites cactées géophytes sud-américaines, telles que Blossfeldia, pourraient fortement ressembler aux ancêtres des cactées. Cette hypothèse pourrait être plausible à la lumière des données génétiques qui montrent que le groupe le plus proche des cactées est constitué des membres de tailles réduites de la famille des Portulacées, dont beaucoup sont géophytes.

 

Gorelick avait noté en 2002 que Blossfeldia est une espèce hexaploïde (avec 6 copies de ses chromosomes). L’hexapolyploïdie d’un organisme est la marque quasi assurée de son origine hybride.

Comme le matériel utilisé pour les recherches phylogénétique est toujours le chloroplaste - organite de transmission maternelle - Gorelick admet que l’ancêtre maternel des Blossfeldia n’est pas un Cactoideae (les plantes du groupe ont perdu l’intron rpcC1, synapomorphie de transmission maternelle) mais que son ancêtre paternel pourrait tout à fait l’être. Des cas d’hybridations inter-génériques sont connus chez les cactées. C’est possible, mais rien ne permet de valider cette hypothèse (de plus il a été mis en évidence des cas de transmission paternelle de chloroplastes chez quelques espèces de cactées : par exemple chez Rhipsalidopsis gaertneri et Zygocactus truncatus). Gorelick note la ressemblance du tube floral et des fruits de Blossfeldia avec ceux de plantes de la sous-tribu Rebutiinae, dans la tribu Trichocereeae, et évoque une possible origine paternelle dans cette sous-tribu.

 

Pour trancher parmi les hypothèses, des analyses de tous les compartiments génétiques de la cellule sont nécessaires : des analyses des génomes des chloroplastes et des mitochondries, de transmission maternelle, et des noyaux, de transmission biparentale.

 

En 2005, Edwards et d’autres explorent ces 3 compartiments génétiques chez une multitude de taxons de cactées. A partir de l’analyse du gène du phytochrome C (un gène nucléaire, de transmission biparentale), ils confirment la phylogénie de Nyffeler et montrent que Blossfeldia se place dans un groupe détaché de la sous-famille Cactoideae. Du coup, l’hypothèse de Gorelick selon laquelle l’origine paternelle de la lignée Blossfeldia pourrait se trouver au sein des Cactoideae devient difficilement envisageable.

D’autre part, et comme avec cela avait été pressenti avec des analyses précédentes, le genre Mahuenia est placé dans un groupe isolé et proche des Cactoideae, bien que plus éloigné de la sous-famille que ne l’est Blossfeldia. Comme le souligne Butterworth, il peut alors être supposé qu’un Mahuenia ancestral a été l’un des parents à l’origine de la lignée des Blossfeldia ; mais sans doute pas la plante mère de la lignée car la phylogénie de Mahuenia reste irrésolue et éloignée de Blossfeldia si on se base sur les génomes chloroplastiques et mitochondriaux, de transmission maternelle.

Mahuenia est une cactée très particulière. Seul genre dans la sous-famille des Maihuenioideae, la plante se présente comme une sorte de petit arbuste feuillu très ramifié, distribué dans des zones froides et humides au sud de l’Amérique du Sud. Bref, au niveau morphologique il n’y a aucune ressemblance avec Blossfeldia. Pourtant, au niveau anatomique, il est intéressant de noter que Mahuenia présente quelques similitudes avec Blossfeldia : les deux plantes ne possèdent pas d’hypoderme, et ce sont les deux seules cactées chez lesquelles les stomates sont strictement restreints aux aréoles.

 

Cladogramme genres cactées

Schéma : résumé des cladogrammes construits avec les gènes du phytochrome C (gène nucléaire de transmission biparentale), à gauche, et de gènes mitochondriaux et chloroplastiques (gène d’organites cytoplasmiques de transmission maternelle), à droite, d’après Edwards et al (2005). Les taxons qui ne sont pas utiles à la discussion n’ont pas été représentés. A noter que la sous-famille Peskioideae est fortement polyphylétique.

Blossfeldia liliputana

Cactoideae utilisés : Calymmanthium, Cereus et Echinocactus.

Mahuenia utilisés : Mahuenia poeppigii et Mahuenia patagonica.

Quiabentia utilisés : Quiabentia zehnetneri et Quiabentia verticillata.

Pereskiopsis utilisés : Pereskiopsis porteri et Pereskiopsis A.

Opuntioideae utilisés : Opuntia dilleni, Brasiliopuntia, Austrocylindropuntia et Tephrocactus.

Pereskia 1 : Pereskia andéens (P. aculeata, P. horrida, P. diaz romeroana et P. weberiana).

Pereskia 2 : Pereskia du sud de l’Amérique du Sud (P. sacharosa, P. nemorosa, P. grandifolia, P. bahiensis et P. stenantha).

Pereskia 3 : Pereskia du nord et caribéens (P. lychnidiflora, P. quisqueyana, P. marcanoi, P. portulacifolia, P. zinniiflora, P. bleo, P. guamacho et P. aureiflora).

 

Il est cependant à noter que :

 

-     le seul comptage chromosomique de Blossfeldia date de 1981 (Ross) et a été effectué à partir d’une plante commerciale. La possibilité existe que toutes les Blossfeldia ne soient pas hexaploïdes  ou même polyploïdes. Cette mesure du caryotype de Blossfeldia mériterait d’être répétée.

 

-     Il reste possible que les parents d’une Blossfeldia hexaploïde soient des Blossfeldia tétraploïdes et diploïdes dont les gamètes n’ont pas subit de réduction chromosomique (hypothèse assez peu parcimonieuse pour les 2 parents à la fois). Ou bien que la Blossfeldia hexaploïde soit un autopolypoïde issu d’une plante aneuploïde, générée par ces parents tétraploïdes et diploïdes, et ayant levé sa stérilité par doublement chromosomique. Bref, beaucoup d’hypothèses… d’autant qu’il a été montré en 1998 que l’aneupolyploïdie est rare ou absente chez les cactées.

 

Blossfeldia liliputana 7Dans une étude publiée en 2007, Mottram fait remarquer l’énorme ressemblance des fleurs de Blossfeldia (photo ci-dessus) avec celles des Rhipsalis et évoque une possible parenté avec ce genre, tout en spéculant simultanément, comme Butterworth, sur le fait que Blossfeldia puisse être un membre dérivé de la sous-famille Maihuenioideae.

 

Alors ou en sommes nous ? Aujourd’hui Blossfeldia liliputana reste un puzzle taxonomique, à la fois par sa biologie hors du commun, et du fait de la variété de ses caractères morphologiques qui brouillent les pistes sur les liens de parentés de la plante avec ses comparses de la famille des cactées. Seules les données moléculaires se rejoignent pour dire que le genre Blossfeldia est unique et ne peut être placé dans aucun groupe défini de cactées.

 

 

Références :

 

Bartlott W. and Porembski St. - Ecology and Morphology of Blossfeldia liliputana (Cactaceae): a poikiloihydric and almost Astomat Succulent. Bot. Acta. (1996) 109 : 161–166.

 

Butterworth C. – Resolving “Nyffeler’s puzzle” – The intriguing taxonomic position of Blossfeldia. Haseltonia (2006) 12 : 3-10.

 

Edwards E.J.; Nyffeler R. and Donoghue M.J. – Basal cactus phylogeny  : implications of Pereskia (Cactaceae) paraphyly for the transition to the cactus life form. American Journal of Botany (2005) 92: 1177-1188.

 

Gorelick R. - Resolving the phylogenetic placement of Blossfeldia liliputana (Cactaceae): reticulate evolution, chloroplast inheritance, and graft-chimera. Bradleya(2004) 22: 9-14.

 

Leuenberger B.E. – Pereskia, Maihuenia and Blossfeldia – Taxonomic history, updates, and notes. Haseltonia (2007) 14: 54-93.

 

Nyffeler R. - Phylogenetic relationships in the cactus family (Cactaceae) based on evidence from trnK/matK and trnL-trnF sequences. American Journal of Botany. (2002) 89 : 312-326.

 

Wallace R.S. and Cota J.H. – An intron loss in the chloroplast gene rpoC1 supports a monophyletic origin for the subfamily Cactoideae of the Cactaceae. Curr. Genet. (1996) 29 : 275-281.

 

Une version synthétique de cet article a été publiée dans le N°88 (octobre 2010) de la revue Cactus Aventures International.

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